Der Grundstein für den heutigen Ryder Cup wurde bereits 1920 gelegt, als von US-amerikanischer Seite die Idee entstand, zur Vorbereitung auf die British Open 1921 eine Delegation an Golfern frühzeitig nach Grossbritannien zu senden. Dort sollten Sie sich mit der Britischen Konkurrenz in einem im Vorfeld stattfindenden Vergleichswettkampf messen. Diesen verloren die Amerikaner zwar deutlich mit 3:9 Siegen, jedoch konnte Jock Hutchison zum ersten Mal in der Geschichte den Titel der British Open in die USA bringen.

1926 ergriffen wieder die Amerikaner die Initiative für einen Vergleichswettkampf im Vorfeld der British Open. Diesmal meldete sich sogar ein Preis-Sponsor, der eine jährliche Austragung eines solchen Turniers wollte. Es war der englische Samenhändler Samuel Ryder. Das Turnier fand 1926 zwar statt, aufgrund verschiedener Schwierigkeiten und Unstimmigkeiten wurde der offizielle Charakter jedoch von der Presse angezweifelt. Man entschied sich in der Folge, auf die Preis-Vergabe zu verzichten und die erste offizielle Austragung des Ryder Cups auf 1927 zu verschieben.

Im Gegensatz zu den sonst üblichen professionellen Golfturnieren wird der Ryder Cup nicht als Zählspiel, sondern im Lochspiel-Modus (Mann gegen Mann) gespielt. Seit dem Jahr 1979 werden über drei Tage (Fr-So) 28 Partien über maximal 18 Loch gespielt. Am Freitag und am Samstag finden jeweils 4 Foursome- und 4 Fourball-Partien statt. Am Sonntag werden traditionell die zwölf Einzelmatches gespielt.

Die Captains legen die Zusammensetzung der Teams für die Fourball- und die Foursome-Spiele sowie die Spielreihenfolge für die Teams und die Einzelpartien fest. Dabei kennt keine der beiden Parteien die Zusammensetzung und Reihenfolge der anderen Partei. Die Paarungen ergeben sich somit zufällig. Der Sieger jeder Partie bekommt einen Punkt, ein Unentschieden wird mit je einem halben Punkt für beide Parteien gewertet. Falls es am Ende der 28 Partien zu einem Gleichstand kommt (14:14), wird der Titelträger zum Sieger erklärt. Das Herausforderer-Team benötigt also mindestens 14½ Punkte zum Sieg.

Obwohl der Ryder Cup ursprünglich aus einer Unterlegenheit der amerikanischen gegenüber den britischen Golfern erschaffen wurde, dominierten die Amerikaner den Cup dann phasenweise nach Belieben. So konnte sich die britische Auswahl zwischen 1935 und 1973 nur gerade ein einziges Mal durchsetzen. Um den Wettkampf ausgeglichener zu gestalten, wurde die britische Mannschaft ab 1973 mit Golfern aus Irland verstärkt, seit 1979 können Spieler aus ganz Europa als Gegner der USA aufgeboten werden. Seitdem ist das Kräfteverhältnis ausgeglichener: Obwohl das amerikanische Team meist als Favorit antritt, konnten sie seit diesem Zeitpunkt nur noch acht Wettbewerbe für sich entscheiden; Europa gewann bei elf Anlässen. 1989 wurde ein Unentschieden erzielt, Europa behielt dabei als Titelverteidiger den Cup.

Obwohl, oder vielleicht gerade weil, es sich beim Ryder Cup um ein reines Prestige-Duell ohne Ausschüttung von Preisgeld handelt, hat sich das Turnier zu einem sehr ernsthaft geführten Vergleich der Golf-Kontinente und zu einer viel beachteten Sportveranstaltung entwickelt. Untypisch für den eigentlich so vornehm-zurückhaltenden Golfsport schaukeln sich die Emotionen bei Spielern und Zuschauern zuweilen extrem hoch – in den 1990er Jahren bis hin zu Vorwürfen der Unsportlichkeit.

Von 1939 bis 1945 wurde der Ryder Cup wegen des Zweiten Weltkriegs abgesagt. 2001 wurde das Match wegen der Terroranschläge des 11. September um ein Jahr verschoben. Seither fand es in geraden Jahren statt, bis der Ryder Cup 2020 in Whistling Straits, Haven, Wisconsin aufgrund der Covid-19 Pandemie auf 2021 verschoben werden musste und das Turnier damit wieder in den ungeraden Jahren ausgetragen wird. Nach dem Ryder Cup 2025 in den Vereinigten Staaten von Amerika (Farmingdale, Bethpage Black Course), findet der nächste Ryder Cup in Europa 2027 in Adare Manor, Irland statt.